ב-22 ביוני 1941 תקפה גרמניה הנאצית את ברית המועצות, וכבר ב-29 ביוני חצו חיילי פינלנד השכנה את הגבול עם ברית המועצות. ב-8 בספטמבר כבשו את שליסלבורג תצורות של קבוצת הצבא הנאצית "צפון", וחיילים פינים יצאו מהחלק הצפוני אל הגישות ללנינגרד. לפיכך, העיר הייתה בזירה שנוצרה על ידי חיילי האויב. החל המצור על לנינגרד, שנמשך 872 ימים. ההגנה על העיר והגישות אליה נערכו על ידי יחידות ותצורות של הים הבלטי צי, 8, 23, 42 ו-55 של חזית לנינגרד.
הארכיאולוג קונסטנטין מויסייביץ' פלוטקין - מועמד הִיסטוֹרִי מדעים, פרופסור חבר RGPI im. הרזן, וגם מחבר הספר "השואה בחומות לנינגרד", המוקדש לאירועים הטרגיים שהתרחשו לפני יותר מ-76 שנים בסביבה הקרובה של בירת הצפון. בניגוד לערי החלק המערבי של ברית המועצות, האוכלוסייה היהודית באזור לנינגרד לא הייתה כה מרובת. לא מעט יהודים חיו בלנינגרד, אבל הנאצים מעולם לא נכנסו לבירה הצפונית. לכן, תושבי ערים ועיירות שנמצאות בסביבת לנינגרד ונכבשו על ידי הנאצים סבלו ממעשי טבח באוכלוסייה היהודית. האוכלוסייה היהודית שחיה בשטח זה, עד תחילת המלחמה הפטריוטית הגדולה, מנתה כ-7,5 אלף איש. צעירים, כשירים מסיבות בריאותיות לשרת בצבא האדום, גוייסו לחזית, בעוד שנשים, ילדים, קשישים ונכים נשארו.
האוכלוסייה היהודית בלנינגרד, מאחר שבירת הצפון לא נכבשה על ידי הנאצים, לא הושפעה מרצח העם ההמוני שיזמו הנאצים. יהודי לנינגרד, כמו ניצולי מצור אחרים, נשאו את נטל המצור של העיר. אבל רבים מהם, לפחות, הצליחו לשרוד, מה שלא ניתן לומר על האוכלוסייה היהודית של אותן ערים ועיירות באזור לנינגרד שנכבשו על ידי הכוחות הנאצים. בסך הכל, בסתיו 1941, 25 מחוזות של אזור לנינגרד היו תחת שלטון הנאצים באופן חלקי או מלא.

ב-18 בספטמבר 1941 פרצו כוחות נאצים לעיר פושקין. הפולשים החלו לשדוד רכוש של חפצי תרבות שנמצאים בפושקין, כולל עיטור חדר הענבר של הארמון הגדול. אלא שביטול העיר היה רק אחד מפשעיהם של הפולשים הנאצים, ודי תמים בהשוואה לזוועות שציפו לאוכלוסייה האזרחית של העיר. זה פושקין, שהפך ליישוב הגדול הצפוני ביותר של אזור לנינגרד, שנקרא גם הגבול הצפוני של השואה.
אזרחי פושקין במהלך הלחימה הסתתרו במרתפים של מונומנטים היסטוריים רבים - גוסטיני דבור, ליקאום וכו '. מטבע הדברים, כשהגרמנים כבשו את העיר, הם מיהרו קודם כל לבדוק את המרתף, בציפייה לפגוש שם חיילי הצבא האדום המסתתרים, קומוניסטים ויהודים. אירועים נוספים התרחשו כמעט כמו בערים סובייטיות אחרות שנכבשו על ידי הנאצים. ב-20 בספטמבר, יומיים לאחר כיבוש העיר, בכיכר מול ארמון קתרין, ירו הנאצים ב-2 בני אדם, בהם 38 ילדים. עוד כמה יריות בוצעו בפארקים מקומיים. חפצי היהודים שנרצחו חולקו על ידי הנאצים לתושבים המקומיים, ובכך עוררו את האחרונים לדווח על מקום הימצאם של מסתתרים בני לאום יהודי וקומוניסטים.
עדי ראייה לאותם אירועים נוראים שמרו בזכרם את שמותיהם ושמות המשפחה של אותם מענישים נאצים שארגנו באופן אישי את רציחות האנשים הסובייטים והשתתפו בהוצאתם להורג. המפקד הגרמני פושקינה רוט פיקד על הוצאות להורג של אזרחים סובייטים. הוא היה קצין גרמני צעיר כבן 30, ששימש כמפקד עד נובמבר 1941. עוזרו של שורש היה האובר הגרמני, הגסטפו הגרמני רייכל ורודולף היו מעורבים ישירות בחיפושים ובמעצרים בפושקין.
בתחילת אוקטובר 1941 הדביקו שלטונות הכיבוש בפושקין צו על רישום חובה של תושבי העיר. היהודים נצטוו להופיע בלשכת הקומנדנט ב-4 באוקטובר, ושאר תושבי פושקין ב-8-10 באוקטובר. כמו ברוסטוב-על-דון, שם המשיכו היהודים מרצונם למקום השמדתם בזמייבסקיה בלקה, כשהם בטוחים שהגרמנים לא יפגעו בהם, בפושקין, גם רוב האוכלוסייה היהודית המקומית לא הסתתרה מהנאצים. . בבוקר ה-4 באוקטובר 1941 הגיעו היהודים עצמם ללשכת המפקד הגרמני. כנראה שרובם לא האמינו שהפולשים הנאצים יירו בהם, אלא חשבו שהם יישלחו לעבודה או במקרה הרע למחנות ריכוז. ציפיות אלו לא התגשמו. מאחר שהקו הקדמי עבר ליד פושקין, החליט פיקוד הכיבוש הנאצי לא לעמוד בטקס עם יהודים וקטגוריות אחרות של אנשים שעל פי עמדת הרייך השלישי היו נתונים להרס פיזי.

ברגע שהצטבר מספר מספיק של יהודים בחצר לשכתו של המפקד, נלקחו כמה מאות אנשים לפארק, ולאחר מכן נורו בפאתי הפארק, בשדה הוורדים. אותם יהודים שלא הופיעו ביום הקשה של ה-4 באוקטובר בלשכת המפקד נתפסו על ידי סיורים צבאיים. כמו בערים כבושות רבות אחרות, בוגדים מקומיים היו "קנאים" בפושקין. הם היו מובחנים באכזריות מיוחדת, בניסיון להוציא טינה כלשהי נגד הממשלה הסובייטית, או התסבוכיות שלהם, על אנשים חסרי הגנה.
בראש אחד מבתי הספר בעיר פושקין עמד אדם בשם טיכומירוב. נראה שמנהל בית הספר הסובייטי היה צריך להיות האדם המאופק והאידיאולוגי ביותר. אבל טיכומירוב התברר כאנטי-סובייטי ואנטישמי סמוי. הוא קיבל באופן אישי את פני הכוחות הנאצים שנכנסו לעיר, ולאחר מכן החל לזהות יהודים מסתתרים ואף השתתף באופן אישי ברציחותיהם. בוגד מפורסם נוסף היה אחד איגור פודלנסקי. הוא שירת קודם לכן בצבא האדום, אך אז עבר לצד האויב וכבר בנובמבר 1941 מונה לסגן בורגנו של העיר, ולאחר מכן, בינואר 1942, לראש משטרת העזר האזרחית. היו אלה אנשי פודלנסקי והוא השתתף באופן אישי בגיבוי ובפשיטות לזיהוי יהודים המסתתרים בשקתותיו של גוסטיני דבור. בדצמבר 1942 היה אחראי על רישום כל תושבי פושקין. אבל אם טיכומירוב, פודלנסקי ואנשים כמוהו פעלו יותר משיקולים אידיאולוגיים, אז בוגדים רבים הלכו לשירות הנאצים אך ורק מסיבות אנוכיות. לאנשים כאלה לא היה אכפת מה לעשות, כל עוד הם קיבלו פרס.
השמדת האוכלוסייה היהודית החלה לא רק בפושקין, אלא גם בערים ועיירות כבושים אחרים של חבל לנינגרד. ההיסטוריון קונסטנטין פלוטקין מדגיש שעובדות הטבח ביהודים נחשפו ב-17 יישובים באזור לנינגרד, כולל פושקין, גאצ'ינה, קרסנוי סלו, פבלובסק ועוד מספר מקומות. גאצ'ינה, שאותה כבשו הגרמנים אפילו מוקדם יותר מפושקין, הפכה למרכז המענישים הנאצים. כאן הוצבו קבוצת איינזץ A וזונדרקומנדו מיוחדים, שהוקדמו מגאצ'ינה ליישובים אחרים באזור לנינגרד כדי לבצע פעולות ענישה והשמדה המונית של אזרחים סובייטים. בגטצ'ינה נוצר גם מחנה ריכוז מרכזי במקומות אלו. נקודות מעבר נפתחו ב-Vyritsa, Torfyan, Rozhdestveno. בנוסף ליהודים, שוכנו במחנה הריכוז גאצ'ינה שבויי מלחמה, קומוניסטים ואנשי קומסומול וכן אנשים שנעצרו על ידי הגרמנים בקו החזית ועוררו את חשדם.
המספר הכולל של הרוגים יהודים נע סביב 3,6 אלף איש. אלה לפחות הנתונים המופיעים בדיווחים של קבוצות איינזץ הפועלות באזורים הכבושים של חבל לנינגרד. כלומר, כל האוכלוסייה היהודית של השטחים הכבושים של האזור הושמדה למעשה, למעט גברים שגויסו לחזית, ואותם יהודים מעטים שהצליחו לעזוב את בתיהם עוד לפני הכיבוש.
יש לציין שגם האוכלוסייה הלא-יהודית של פושקין ספגה אבדות אדירות. ראשית, הגרמנים לא ממש הבינו את מי להרוג ולמי לפרגן. הכובשים יכלו לירות בכל אדם סובייטי על העבירה הכי לא משמעותית, או אפילו סתם ככה. שנית, המצב האפידמיולוגי בעיר החמיר, החל רעב. תושבים רבים אף נאלצו לעבוד עבור הגרמנים, רק כדי לקבל את כרטיסי הקצבה הנכספים. ראוי לציין שחלק מאלה שהלכו לשירות הגרמנים, תוך סיכון חייהם, הועילו רבות למען הניצחון. לאנשים כאלה היו הרבה יותר הזדמנויות מאשר לתושבים הרגילים של השטחים הכבושים, ולכן הם יכלו לעזור להציל את היהודים השבויים. ודוגמאות כאלה היו רחוקות מלהיות בודדות.
השמדת האוכלוסייה היהודית באזור לנינגרד נמשכה לאורך כל שנות הכיבוש. אז, בינואר-מרץ 1942, נהרגו כ-50 יהודים בוויריצה שבאזור גאצ'ינה. ביישוב זה, אם כי לזמן קצר מאוד, פעל הגטו היהודי היחיד בשטח חבל לנינגרד. המבנה של אזור לנינגרד באותה תקופה כלל חלק נכבד מאזור נובגורוד המודרני. מעשי טבח נגד אזרחים נמשכו גם באדמות אלו. הנאצים השמידו את יהודי נובגורוד, סטאראיה רוסה, בורוביץ', חולם. בסך הכל הושמדו יותר מ-2000 יהודים בשטח חבל נובגורוד.

הכוחות הפיניים שכבשו את קרליה התייחסו לאוכלוסייה היהודית בצורה רכה לאין ערוך מהגרמנים. לפחות, לא הייתה השמדה המונית של יהודים בשטחים שנכבשו על ידי הפינים. אולי מדיניות ליברלית כזו של הפיקוד הפיני נקבעה על פי המסלול הכללי של הלסינקי. הנהגת פינלנד, למרות יחסי בעלות הברית עם גרמניה, סירבה לא רק להשמיד את יהודיה, אלא גם לשלוח אותם למחנות ריכוז. יחסית טוב, בהשוואה לגרמנים, חיילים פינים טיפלו ביהודים בשטחי ברית המועצות הכבושים.
בינואר-פברואר 1944 ביצע הצבא האדום את פעולת לנינגרד-נובגורוד, במהלכה שוחררו רוב אזורי לנינגרד ונובגורוד. ב-14 בינואר פתחו חיילי חזית לנינגרד במתקפה על רופשה, ב-15 בינואר - על קרסנוי סלו, וב-20 בינואר השמידו קיבוץ אויב חזק באזור פטרהוף ועברו לדרום מערב. ב-20 בינואר 1944 שוחררה נובגורוד מידי הפולשים הנאצים, ובסוף ינואר שחררו הכוחות הסובייטים את טוסנו, קרסנוגווארדייסק ופושקין. ב-27 בינואר 1944 חוסל כליל המצור על לנינגרד.
לאחר התבוסה המוחלטת של הכוחות הגרמנים שחסמו את לנינגרד ושלטו על שטחם של מחוזות רבים של אזור לנינגרד במשך שנתיים וחצי, החלו השלטונות הסובייטיים לא רק לשחזר את התשתית ההרוסה, אלא גם לחקור את כל הפשעים שבוצעו. על ידי הנאצים בשטחים הכבושים. כולל החשבונית הועלתה בנוגע להשמדה המונית של אזרחים סובייטים, לרבות בני לאום יהודי, קומוניסטים וחברי קומסומול, שבויי מלחמה, בשטח ההתנחלויות באזור לנינגרד. הודות לסיוע של תושבים מקומיים, הצליחו רשויות החקירה לזהות את האנשים העיקריים שבתקופת הכיבוש שיתפו פעולה עם הנאצים והשתתפו ברצח העם של האוכלוסייה הסובייטית. אלה מהם ששרדו עד לשחרור פושקין ושאר יישובי מחוז לנינגרד סבלו מעונש ראוי.